ArticleeLife2022
Efferocytosis of SARS-CoV-2-infected dying cells impairs macrophage anti-inflammatory functions and clearance of apoptotic cells.
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What it found
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The abstract states no effect estimate the extractor could read, or names no intervention and outcome on the map, so this paper lights no cell and moves no belief. It is still indexed, cited and linked below.
The trial behind it
Trials whose registry record cites this paper, or whose number appears in the abstract. A trial that started after this paper was published is citing it as background, not reporting it.
Neither the registry nor the abstract names a trial number. If this is a trial report, that itself is worth knowing.
Who cites it
45 citing papers in PubMed.
- Monocytes in pneumonia: Functional plasticity and innate memory (Review).International journal of molecular medicine · 2026Review
- Programmed cell death in inflammation: interactions and holistic perspective.Cellular & molecular immunology · 2026Review
- SARS-CoV-2 nucleocapsid induces hyperinflammation and vascular leakage through the Toll-like receptor signaling axis in macrophages.Science advances · 2026Article
- Efferocytosis of apoptotic bodies drives SARS-CoV-2 infection and macrophage inflammation.Nature communications · 2026Article
- Macrophage Plasticity: Phenotypic and Functional Profiles Across Pathological Microenvironments.International journal of molecular sciences · 2026Review
- Viral microRNA inhibition enhances antiviral immunity by modulating corneal inflammatory and resolution pathways in HSV-1 induced keratitis.Experimental eye research · 2026Article
- Modulation of immune cells and metabolic reprogramming in efferocytosis.Cell death & disease · 2026Review
- Caerin 1.1/1.9 peptides controlFrontiers in microbiology · 2026Article
- The Central Role of Macrophages in Long COVID Pathophysiology.International journal of molecular sciences · 2025Review
- Pathogens That Rewrite the Rules: Ascoviruses, Elegant Manipulators of Cell Death Pathways and Architects of the Extracellular Viral Paradigm.Pathogens (Basel, Switzerland) · 2025Review
- Heterogeneity of Lung Phagocytes and Clearance of Apoptotic Cells in Lung Injury and Repair.Seminars in respiratory and critical care medicine · 2025Review
- The efferocytosis process in aging: Supporting evidence, mechanisms, and therapeutic prospects for age-related diseases.Journal of advanced research · 2025Review
- ETV7 limits the antiviral and antitumor efficacy of CD8Nature cancer · 2025Article
- Alveolar Macrophages in Viral Respiratory Infections: Sentinels and Saboteurs of Lung Defense.International journal of molecular sciences · 2025Review
- Unraveled role of TLR7-mediated interferon signaling activation in COVID-19.Frontiers in cellular and infection microbiology · 2025Review
- TP53 Codon 72 Polymorphism Impacts Macrophage Activation through Reactive Oxygen Species-Dependent Cell Signaling Alterations.Journal of immunology (Baltimore, Md. : 1950) · 2024Article
- Macrophage fate: to kill or not to kill?Infection and immunity · 2024Review
- A glimpse into viral warfare: decoding the intriguing role of highly pathogenic coronavirus proteins in apoptosis regulation.Journal of biomedical science · 2024Review
- SARS-CoV-2 NSP5 antagonizes MHC II expression by subverting histone deacetylase 2.Journal of cell science · 2024Article
- Spatiotemporal analysis of SARS-CoV-2 infection reveals an expansive wave of monocyte-derived macrophages associated with vascular damage and virus clearance in hamster lungs.Microbiology spectrum · 2024Article
Corrections and comments
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Authors and funding
43 authors.
Ana C G Salina *Departamento de Biologia Celular e Molecular e Bioagentes Patogênicos, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, Brazil.ORCID 0000-0003-3220-0413
Douglas Dos-Santos *Departamento de Biologia Celular e Molecular e Bioagentes Patogênicos, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, Brazil.ORCID 0000-0002-7155-0443
Tamara S Rodrigues *Departamento de Biologia Celular e Molecular e Bioagentes Patogênicos, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, Brazil.
Marlon Fortes-RochaDepartamento de Biologia Celular e Molecular e Bioagentes Patogênicos, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, Brazil.ORCID 0000-0002-2055-2000
Edismauro G Freitas-FilhoDepartamento de Biologia Celular e Molecular e Bioagentes Patogênicos, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, Brazil.ORCID 0000-0002-1910-1085
Daniel L Alzamora-TerrelDepartamento de Biologia Celular e Molecular e Bioagentes Patogênicos, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, Brazil.
Icaro M S CastroHospital Israelita Albert Einstein, Sao Paulo, Brazil.
Thais F C Fraga da SilvaDepartamento de Bioquímica e Imunologia, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, Ribeirão Preto, Brazil.
Mikhael H F de LimaDepartamento de Farmacologia, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, Brazil.
Daniele C NascimentoDepartamento de Farmacologia, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, Brazil.
Camila M SilvaDepartamento de Farmacologia, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, Brazil.
Juliana E Toller-KawahisaDepartamento de Farmacologia, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, Brazil.
Amanda BecerraDepartamento de Biologia Celular e Molecular e Bioagentes Patogênicos, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, Brazil.
Samuel OliveiraDepartamento de Biologia Celular e Molecular e Bioagentes Patogênicos, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, Brazil.
Diego B CaetitéDepartamento de Farmacologia, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, Brazil.
Leticia AlmeidaDepartamento de Biologia Celular e Molecular e Bioagentes Patogênicos, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, Brazil.
Adriene Y IshimotoDepartamento de Biologia Celular e Molecular e Bioagentes Patogênicos, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, Brazil.
Thais M LimaDepartamento de Biologia Celular e Molecular e Bioagentes Patogênicos, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, Brazil.ORCID 0000-0002-5714-6057
Ronaldo B MartinsDepartamento de Biologia Celular e Molecular e Bioagentes Patogênicos, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, Brazil.
Flavio VerasCenter of Research in Inflammatory Diseases (CRID), Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, Brazil.
Natália B do AmaralDivisão de Imunologia Clinica, Emergência, Doenças Infecciosas e Unidade de Terapia Intensiva, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, Brazil.
Marcela C GianniniDivisão de Imunologia Clinica, Emergência, Doenças Infecciosas e Unidade de Terapia Intensiva, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, Brazil.
Letícia P BonjornoDivisão de Imunologia Clinica, Emergência, Doenças Infecciosas e Unidade de Terapia Intensiva, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, Brazil.
Maria I F LopesDivisão de Imunologia Clinica, Emergência, Doenças Infecciosas e Unidade de Terapia Intensiva, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, Brazil.
Maira N BenattiDepartamento de Patologia e Medicina Legal, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirao Preto, Brazil.
Sabrina S BatahDepartamento de Patologia e Medicina Legal, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirao Preto, Brazil.
Rodrigo C SantanaDivisão de Imunologia Clinica, Emergência, Doenças Infecciosas e Unidade de Terapia Intensiva, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, Brazil.
Fernando C VilarDivisão de Imunologia Clinica, Emergência, Doenças Infecciosas e Unidade de Terapia Intensiva, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, Brazil.
Maria A MartinsDepartamento de Cirurgia e Anatomia, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, Brazil.
Rodrigo L AssadDivisão de Imunologia Clinica, Emergência, Doenças Infecciosas e Unidade de Terapia Intensiva, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, Brazil.ORCID 0000-0002-8430-8357
Sergio C L de AlmeidaDivisão de Imunologia Clinica, Emergência, Doenças Infecciosas e Unidade de Terapia Intensiva, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, Brazil.
Fabiola R de OliveiraDivisão de Imunologia Clinica, Emergência, Doenças Infecciosas e Unidade de Terapia Intensiva, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, Brazil.
Eurico Arruda NetoDepartamento de Biologia Celular e Molecular e Bioagentes Patogênicos, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, Brazil.
Thiago M CunhaDepartamento de Farmacologia, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, Brazil.ORCID 0000-0003-1084-0065
José C Alves-FilhoDepartamento de Farmacologia, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, Brazil.
Vania L D BonatoDepartamento de Bioquímica e Imunologia, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, Ribeirão Preto, Brazil.
Fernando Q CunhaDepartamento de Farmacologia, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, Brazil.
Alexandre T FabroDepartamento de Patologia e Medicina Legal, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirao Preto, Brazil.
Helder I NakayaHospital Israelita Albert Einstein, Sao Paulo, Brazil.ORCID 0000-0001-5297-9108
Dario S ZamboniDepartamento de Biologia Celular e Molecular e Bioagentes Patogênicos, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, Brazil.ORCID 0000-0002-7856-7512
Paulo Louzada-JuniorCenter of Research in Inflammatory Diseases (CRID), Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, Brazil.
Rene D R OliveiraDivisão de Imunologia Clinica, Emergência, Doenças Infecciosas e Unidade de Terapia Intensiva, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, Brazil.
Larissa D CunhaDepartamento de Biologia Celular e Molecular e Bioagentes Patogênicos, Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, Brazil.ORCID 0000-0002-1290-0263
Funding
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Abstract
COVID-19 is a disease of dysfunctional immune responses, but the mechanisms triggering immunopathogenesis are not established. The functional plasticity of macrophages allows this cell type to promote pathogen elimination and inflammation or suppress inflammation and promote tissue remodeling and injury repair. During an infection, the clearance of dead and dying cells, a process named efferocytosis, can modulate the interplay between these contrasting functions. Here, we show that engulfment of SARS-CoV-2-infected apoptotic cells exacerbates inflammatory cytokine production, inhibits the expression of efferocytic receptors, and impairs continual efferocytosis by macrophages. We also provide evidence supporting that lung monocytes and macrophages from severe COVID-19 patients have compromised efferocytic capacity. Our findings reveal that dysfunctional efferocytosis of SARS-CoV-2-infected cell corpses suppresses macrophage anti-inflammation and efficient tissue repair programs and provides mechanistic insights for the excessive production of pro-inflammatory cytokines and accumulation of tissue damage associated with COVID-19 immunopathogenesis.
Indexed as
COVID-19SARS-CoV-2Anti-Inflammatory AgentsApoptosisHumansMacrophagesPhagocytosisAnti-Inflammatory AgentsCOVID-19efferocytosishumanhyperinflammationimmunologyinflammationmacrophage polarizationSARS-CoV-2tissue repair
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