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ArticlePlant physiology2015

Convergent Evolution of Endosymbiont Differentiation in Dalbergioid and Inverted Repeat-Lacking Clade Legumes Mediated by Nodule-Specific Cysteine-Rich Peptides.

Pierre Czernic, Djamel Gully, Fabienne Cartieaux, Lionel Moulin, Ibtissem Guefrachi, Delphine Patrel, Olivier Pierre, Joël Fardoux, Clémence Chaintreuil, Phuong Nguyen and 10 more

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Article in Plant physiology, 2015. The graph could read no effect estimate from its abstract, so it casts no vote on the map. Cited by 73 papers.

0numbers the graph read from it
0cells of the map it votes in
73citing papers in PubMed
25.3field-weighted citation impact, top 1% of its field
1 · What the graph read from it

What it found

Each row is one number read from the abstract, on the scale the paper reported it, with its interval. Left of the dashed line favours the treatment, right favours the comparator. Under each row is the sentence it came from. New to these charts? A ten-minute tutorial.

The abstract states no effect estimate the extractor could read, or names no intervention and outcome on the map, so this paper lights no cell and moves no belief. It is still indexed, cited and linked below.

2 · The registry

The trial behind it

Trials whose registry record cites this paper, or whose number appears in the abstract. A trial that started after this paper was published is citing it as background, not reporting it.

Neither the registry nor the abstract names a trial number. If this is a trial report, that itself is worth knowing.

3 · Its place in the literature

Who cites it

73 citing papers in PubMed, 147 citations in OpenAlex.

  1. Review
  2. Article
  3. Article
  4. Article
  5. Article
  6. Article
  7. Article
  8. Article
  9. Article
  10. Article
  11. Article
  12. Article
  13. Article
  14. Article
  15. Peptide hormones in plants.Molecular horticulture · 2025
    Review
  16. Review
  17. Article
  18. The symbiosome-a transient organelle in evolution.Journal of experimental botany · 2024
    Article
  19. Review
  20. Review

13 more citing papers are in PubMed but not listed here.

4 · The record

Corrections and comments

PubMed lists nothing against this paper. Absence here is not a guarantee, only a check that was made.

5 · Who and what money

Authors and funding

20 authors at 2 institutions in 1 country.

Pierre CzernicUniversité de Montpellier, F-34095 Montpellier cedex 5, France (P.C.);Institut de Recherche pour le Développement, Laboratoire des Symbioses Tropicales et Méditerranéennes, Unité Mixte de Recherche Institut de Recherche pour le Développement/SupAgro/Institut National de la Recherche Agronomique/Université de Montpellier/Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement, Campus International de Baillarguet, 34398 Montpellier cedex 5, France (D.G., F.C., L.M., D.P., J.F., C.C., P.N., F.G., J.-F.A., E.G.);Institute for Integrative Biology of the Cell, Unité Mixte de Recherche 9198, Centre National de la Recherche Scientifique/Université Paris-Sud/Commissariat à l'Energie Atomique, 91198 Gif-sur-Yvette, France (I.G., O.P., Q.B., P.M.);Commissariat à l'Energie Atomique, Direction des Sciences du Vivant, Institut de Génomique, Génoscope, 91000 Evry, France (C.D.S., J.P., P.W.); andLaboratoire de Protéomique Fonctionnelle, Institut National de la Recherche Agronomique, Unité de Recherche 1199, 34060 Montpellier, France (V.R., S.H.).ORCID http://orcid.org/0000-0003-2845-6192
Djamel GullyUniversité de Montpellier, F-34095 Montpellier cedex 5, France (P.C.);Institut de Recherche pour le Développement, Laboratoire des Symbioses Tropicales et Méditerranéennes, Unité Mixte de Recherche Institut de Recherche pour le Développement/SupAgro/Institut National de la Recherche Agronomique/Université de Montpellier/Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement, Campus International de Baillarguet, 34398 Montpellier cedex 5, France (D.G., F.C., L.M., D.P., J.F., C.C., P.N., F.G., J.-F.A., E.G.);Institute for Integrative Biology of the Cell, Unité Mixte de Recherche 9198, Centre National de la Recherche Scientifique/Université Paris-Sud/Commissariat à l'Energie Atomique, 91198 Gif-sur-Yvette, France (I.G., O.P., Q.B., P.M.);Commissariat à l'Energie Atomique, Direction des Sciences du Vivant, Institut de Génomique, Génoscope, 91000 Evry, France (C.D.S., J.P., P.W.); andLaboratoire de Protéomique Fonctionnelle, Institut National de la Recherche Agronomique, Unité de Recherche 1199, 34060 Montpellier, France (V.R., S.H.).
Fabienne CartieauxUniversité de Montpellier, F-34095 Montpellier cedex 5, France (P.C.);Institut de Recherche pour le Développement, Laboratoire des Symbioses Tropicales et Méditerranéennes, Unité Mixte de Recherche Institut de Recherche pour le Développement/SupAgro/Institut National de la Recherche Agronomique/Université de Montpellier/Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement, Campus International de Baillarguet, 34398 Montpellier cedex 5, France (D.G., F.C., L.M., D.P., J.F., C.C., P.N., F.G., J.-F.A., E.G.);Institute for Integrative Biology of the Cell, Unité Mixte de Recherche 9198, Centre National de la Recherche Scientifique/Université Paris-Sud/Commissariat à l'Energie Atomique, 91198 Gif-sur-Yvette, France (I.G., O.P., Q.B., P.M.);Commissariat à l'Energie Atomique, Direction des Sciences du Vivant, Institut de Génomique, Génoscope, 91000 Evry, France (C.D.S., J.P., P.W.); andLaboratoire de Protéomique Fonctionnelle, Institut National de la Recherche Agronomique, Unité de Recherche 1199, 34060 Montpellier, France (V.R., S.H.).
Lionel MoulinUniversité de Montpellier, F-34095 Montpellier cedex 5, France (P.C.);Institut de Recherche pour le Développement, Laboratoire des Symbioses Tropicales et Méditerranéennes, Unité Mixte de Recherche Institut de Recherche pour le Développement/SupAgro/Institut National de la Recherche Agronomique/Université de Montpellier/Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement, Campus International de Baillarguet, 34398 Montpellier cedex 5, France (D.G., F.C., L.M., D.P., J.F., C.C., P.N., F.G., J.-F.A., E.G.);Institute for Integrative Biology of the Cell, Unité Mixte de Recherche 9198, Centre National de la Recherche Scientifique/Université Paris-Sud/Commissariat à l'Energie Atomique, 91198 Gif-sur-Yvette, France (I.G., O.P., Q.B., P.M.);Commissariat à l'Energie Atomique, Direction des Sciences du Vivant, Institut de Génomique, Génoscope, 91000 Evry, France (C.D.S., J.P., P.W.); andLaboratoire de Protéomique Fonctionnelle, Institut National de la Recherche Agronomique, Unité de Recherche 1199, 34060 Montpellier, France (V.R., S.H.).
Ibtissem GuefrachiUniversité de Montpellier, F-34095 Montpellier cedex 5, France (P.C.);Institut de Recherche pour le Développement, Laboratoire des Symbioses Tropicales et Méditerranéennes, Unité Mixte de Recherche Institut de Recherche pour le Développement/SupAgro/Institut National de la Recherche Agronomique/Université de Montpellier/Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement, Campus International de Baillarguet, 34398 Montpellier cedex 5, France (D.G., F.C., L.M., D.P., J.F., C.C., P.N., F.G., J.-F.A., E.G.);Institute for Integrative Biology of the Cell, Unité Mixte de Recherche 9198, Centre National de la Recherche Scientifique/Université Paris-Sud/Commissariat à l'Energie Atomique, 91198 Gif-sur-Yvette, France (I.G., O.P., Q.B., P.M.);Commissariat à l'Energie Atomique, Direction des Sciences du Vivant, Institut de Génomique, Génoscope, 91000 Evry, France (C.D.S., J.P., P.W.); andLaboratoire de Protéomique Fonctionnelle, Institut National de la Recherche Agronomique, Unité de Recherche 1199, 34060 Montpellier, France (V.R., S.H.).
Delphine PatrelUniversité de Montpellier, F-34095 Montpellier cedex 5, France (P.C.);Institut de Recherche pour le Développement, Laboratoire des Symbioses Tropicales et Méditerranéennes, Unité Mixte de Recherche Institut de Recherche pour le Développement/SupAgro/Institut National de la Recherche Agronomique/Université de Montpellier/Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement, Campus International de Baillarguet, 34398 Montpellier cedex 5, France (D.G., F.C., L.M., D.P., J.F., C.C., P.N., F.G., J.-F.A., E.G.);Institute for Integrative Biology of the Cell, Unité Mixte de Recherche 9198, Centre National de la Recherche Scientifique/Université Paris-Sud/Commissariat à l'Energie Atomique, 91198 Gif-sur-Yvette, France (I.G., O.P., Q.B., P.M.);Commissariat à l'Energie Atomique, Direction des Sciences du Vivant, Institut de Génomique, Génoscope, 91000 Evry, France (C.D.S., J.P., P.W.); andLaboratoire de Protéomique Fonctionnelle, Institut National de la Recherche Agronomique, Unité de Recherche 1199, 34060 Montpellier, France (V.R., S.H.).
Olivier PierreUniversité de Montpellier, F-34095 Montpellier cedex 5, France (P.C.);Institut de Recherche pour le Développement, Laboratoire des Symbioses Tropicales et Méditerranéennes, Unité Mixte de Recherche Institut de Recherche pour le Développement/SupAgro/Institut National de la Recherche Agronomique/Université de Montpellier/Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement, Campus International de Baillarguet, 34398 Montpellier cedex 5, France (D.G., F.C., L.M., D.P., J.F., C.C., P.N., F.G., J.-F.A., E.G.);Institute for Integrative Biology of the Cell, Unité Mixte de Recherche 9198, Centre National de la Recherche Scientifique/Université Paris-Sud/Commissariat à l'Energie Atomique, 91198 Gif-sur-Yvette, France (I.G., O.P., Q.B., P.M.);Commissariat à l'Energie Atomique, Direction des Sciences du Vivant, Institut de Génomique, Génoscope, 91000 Evry, France (C.D.S., J.P., P.W.); andLaboratoire de Protéomique Fonctionnelle, Institut National de la Recherche Agronomique, Unité de Recherche 1199, 34060 Montpellier, France (V.R., S.H.).
Joël FardouxUniversité de Montpellier, F-34095 Montpellier cedex 5, France (P.C.);Institut de Recherche pour le Développement, Laboratoire des Symbioses Tropicales et Méditerranéennes, Unité Mixte de Recherche Institut de Recherche pour le Développement/SupAgro/Institut National de la Recherche Agronomique/Université de Montpellier/Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement, Campus International de Baillarguet, 34398 Montpellier cedex 5, France (D.G., F.C., L.M., D.P., J.F., C.C., P.N., F.G., J.-F.A., E.G.);Institute for Integrative Biology of the Cell, Unité Mixte de Recherche 9198, Centre National de la Recherche Scientifique/Université Paris-Sud/Commissariat à l'Energie Atomique, 91198 Gif-sur-Yvette, France (I.G., O.P., Q.B., P.M.);Commissariat à l'Energie Atomique, Direction des Sciences du Vivant, Institut de Génomique, Génoscope, 91000 Evry, France (C.D.S., J.P., P.W.); andLaboratoire de Protéomique Fonctionnelle, Institut National de la Recherche Agronomique, Unité de Recherche 1199, 34060 Montpellier, France (V.R., S.H.).
Clémence ChaintreuilUniversité de Montpellier, F-34095 Montpellier cedex 5, France (P.C.);Institut de Recherche pour le Développement, Laboratoire des Symbioses Tropicales et Méditerranéennes, Unité Mixte de Recherche Institut de Recherche pour le Développement/SupAgro/Institut National de la Recherche Agronomique/Université de Montpellier/Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement, Campus International de Baillarguet, 34398 Montpellier cedex 5, France (D.G., F.C., L.M., D.P., J.F., C.C., P.N., F.G., J.-F.A., E.G.);Institute for Integrative Biology of the Cell, Unité Mixte de Recherche 9198, Centre National de la Recherche Scientifique/Université Paris-Sud/Commissariat à l'Energie Atomique, 91198 Gif-sur-Yvette, France (I.G., O.P., Q.B., P.M.);Commissariat à l'Energie Atomique, Direction des Sciences du Vivant, Institut de Génomique, Génoscope, 91000 Evry, France (C.D.S., J.P., P.W.); andLaboratoire de Protéomique Fonctionnelle, Institut National de la Recherche Agronomique, Unité de Recherche 1199, 34060 Montpellier, France (V.R., S.H.).ORCID http://orcid.org/0000-0002-4439-3454
Phuong NguyenUniversité de Montpellier, F-34095 Montpellier cedex 5, France (P.C.);Institut de Recherche pour le Développement, Laboratoire des Symbioses Tropicales et Méditerranéennes, Unité Mixte de Recherche Institut de Recherche pour le Développement/SupAgro/Institut National de la Recherche Agronomique/Université de Montpellier/Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement, Campus International de Baillarguet, 34398 Montpellier cedex 5, France (D.G., F.C., L.M., D.P., J.F., C.C., P.N., F.G., J.-F.A., E.G.);Institute for Integrative Biology of the Cell, Unité Mixte de Recherche 9198, Centre National de la Recherche Scientifique/Université Paris-Sud/Commissariat à l'Energie Atomique, 91198 Gif-sur-Yvette, France (I.G., O.P., Q.B., P.M.);Commissariat à l'Energie Atomique, Direction des Sciences du Vivant, Institut de Génomique, Génoscope, 91000 Evry, France (C.D.S., J.P., P.W.); andLaboratoire de Protéomique Fonctionnelle, Institut National de la Recherche Agronomique, Unité de Recherche 1199, 34060 Montpellier, France (V.R., S.H.).ORCID http://orcid.org/0000-0001-9614-4508
Frédéric GressentUniversité de Montpellier, F-34095 Montpellier cedex 5, France (P.C.);Institut de Recherche pour le Développement, Laboratoire des Symbioses Tropicales et Méditerranéennes, Unité Mixte de Recherche Institut de Recherche pour le Développement/SupAgro/Institut National de la Recherche Agronomique/Université de Montpellier/Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement, Campus International de Baillarguet, 34398 Montpellier cedex 5, France (D.G., F.C., L.M., D.P., J.F., C.C., P.N., F.G., J.-F.A., E.G.);Institute for Integrative Biology of the Cell, Unité Mixte de Recherche 9198, Centre National de la Recherche Scientifique/Université Paris-Sud/Commissariat à l'Energie Atomique, 91198 Gif-sur-Yvette, France (I.G., O.P., Q.B., P.M.);Commissariat à l'Energie Atomique, Direction des Sciences du Vivant, Institut de Génomique, Génoscope, 91000 Evry, France (C.D.S., J.P., P.W.); andLaboratoire de Protéomique Fonctionnelle, Institut National de la Recherche Agronomique, Unité de Recherche 1199, 34060 Montpellier, France (V.R., S.H.).
Corinne Da SilvaUniversité de Montpellier, F-34095 Montpellier cedex 5, France (P.C.);Institut de Recherche pour le Développement, Laboratoire des Symbioses Tropicales et Méditerranéennes, Unité Mixte de Recherche Institut de Recherche pour le Développement/SupAgro/Institut National de la Recherche Agronomique/Université de Montpellier/Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement, Campus International de Baillarguet, 34398 Montpellier cedex 5, France (D.G., F.C., L.M., D.P., J.F., C.C., P.N., F.G., J.-F.A., E.G.);Institute for Integrative Biology of the Cell, Unité Mixte de Recherche 9198, Centre National de la Recherche Scientifique/Université Paris-Sud/Commissariat à l'Energie Atomique, 91198 Gif-sur-Yvette, France (I.G., O.P., Q.B., P.M.);Commissariat à l'Energie Atomique, Direction des Sciences du Vivant, Institut de Génomique, Génoscope, 91000 Evry, France (C.D.S., J.P., P.W.); andLaboratoire de Protéomique Fonctionnelle, Institut National de la Recherche Agronomique, Unité de Recherche 1199, 34060 Montpellier, France (V.R., S.H.).
Julie PoulainUniversité de Montpellier, F-34095 Montpellier cedex 5, France (P.C.);Institut de Recherche pour le Développement, Laboratoire des Symbioses Tropicales et Méditerranéennes, Unité Mixte de Recherche Institut de Recherche pour le Développement/SupAgro/Institut National de la Recherche Agronomique/Université de Montpellier/Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement, Campus International de Baillarguet, 34398 Montpellier cedex 5, France (D.G., F.C., L.M., D.P., J.F., C.C., P.N., F.G., J.-F.A., E.G.);Institute for Integrative Biology of the Cell, Unité Mixte de Recherche 9198, Centre National de la Recherche Scientifique/Université Paris-Sud/Commissariat à l'Energie Atomique, 91198 Gif-sur-Yvette, France (I.G., O.P., Q.B., P.M.);Commissariat à l'Energie Atomique, Direction des Sciences du Vivant, Institut de Génomique, Génoscope, 91000 Evry, France (C.D.S., J.P., P.W.); andLaboratoire de Protéomique Fonctionnelle, Institut National de la Recherche Agronomique, Unité de Recherche 1199, 34060 Montpellier, France (V.R., S.H.).
Patrick WinckerUniversité de Montpellier, F-34095 Montpellier cedex 5, France (P.C.);Institut de Recherche pour le Développement, Laboratoire des Symbioses Tropicales et Méditerranéennes, Unité Mixte de Recherche Institut de Recherche pour le Développement/SupAgro/Institut National de la Recherche Agronomique/Université de Montpellier/Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement, Campus International de Baillarguet, 34398 Montpellier cedex 5, France (D.G., F.C., L.M., D.P., J.F., C.C., P.N., F.G., J.-F.A., E.G.);Institute for Integrative Biology of the Cell, Unité Mixte de Recherche 9198, Centre National de la Recherche Scientifique/Université Paris-Sud/Commissariat à l'Energie Atomique, 91198 Gif-sur-Yvette, France (I.G., O.P., Q.B., P.M.);Commissariat à l'Energie Atomique, Direction des Sciences du Vivant, Institut de Génomique, Génoscope, 91000 Evry, France (C.D.S., J.P., P.W.); andLaboratoire de Protéomique Fonctionnelle, Institut National de la Recherche Agronomique, Unité de Recherche 1199, 34060 Montpellier, France (V.R., S.H.).
Valérie RofidalUniversité de Montpellier, F-34095 Montpellier cedex 5, France (P.C.);Institut de Recherche pour le Développement, Laboratoire des Symbioses Tropicales et Méditerranéennes, Unité Mixte de Recherche Institut de Recherche pour le Développement/SupAgro/Institut National de la Recherche Agronomique/Université de Montpellier/Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement, Campus International de Baillarguet, 34398 Montpellier cedex 5, France (D.G., F.C., L.M., D.P., J.F., C.C., P.N., F.G., J.-F.A., E.G.);Institute for Integrative Biology of the Cell, Unité Mixte de Recherche 9198, Centre National de la Recherche Scientifique/Université Paris-Sud/Commissariat à l'Energie Atomique, 91198 Gif-sur-Yvette, France (I.G., O.P., Q.B., P.M.);Commissariat à l'Energie Atomique, Direction des Sciences du Vivant, Institut de Génomique, Génoscope, 91000 Evry, France (C.D.S., J.P., P.W.); andLaboratoire de Protéomique Fonctionnelle, Institut National de la Recherche Agronomique, Unité de Recherche 1199, 34060 Montpellier, France (V.R., S.H.).
Sonia HemUniversité de Montpellier, F-34095 Montpellier cedex 5, France (P.C.);Institut de Recherche pour le Développement, Laboratoire des Symbioses Tropicales et Méditerranéennes, Unité Mixte de Recherche Institut de Recherche pour le Développement/SupAgro/Institut National de la Recherche Agronomique/Université de Montpellier/Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement, Campus International de Baillarguet, 34398 Montpellier cedex 5, France (D.G., F.C., L.M., D.P., J.F., C.C., P.N., F.G., J.-F.A., E.G.);Institute for Integrative Biology of the Cell, Unité Mixte de Recherche 9198, Centre National de la Recherche Scientifique/Université Paris-Sud/Commissariat à l'Energie Atomique, 91198 Gif-sur-Yvette, France (I.G., O.P., Q.B., P.M.);Commissariat à l'Energie Atomique, Direction des Sciences du Vivant, Institut de Génomique, Génoscope, 91000 Evry, France (C.D.S., J.P., P.W.); andLaboratoire de Protéomique Fonctionnelle, Institut National de la Recherche Agronomique, Unité de Recherche 1199, 34060 Montpellier, France (V.R., S.H.).
Quentin BarrièreUniversité de Montpellier, F-34095 Montpellier cedex 5, France (P.C.);Institut de Recherche pour le Développement, Laboratoire des Symbioses Tropicales et Méditerranéennes, Unité Mixte de Recherche Institut de Recherche pour le Développement/SupAgro/Institut National de la Recherche Agronomique/Université de Montpellier/Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement, Campus International de Baillarguet, 34398 Montpellier cedex 5, France (D.G., F.C., L.M., D.P., J.F., C.C., P.N., F.G., J.-F.A., E.G.);Institute for Integrative Biology of the Cell, Unité Mixte de Recherche 9198, Centre National de la Recherche Scientifique/Université Paris-Sud/Commissariat à l'Energie Atomique, 91198 Gif-sur-Yvette, France (I.G., O.P., Q.B., P.M.);Commissariat à l'Energie Atomique, Direction des Sciences du Vivant, Institut de Génomique, Génoscope, 91000 Evry, France (C.D.S., J.P., P.W.); andLaboratoire de Protéomique Fonctionnelle, Institut National de la Recherche Agronomique, Unité de Recherche 1199, 34060 Montpellier, France (V.R., S.H.).
Jean-François ArrighiUniversité de Montpellier, F-34095 Montpellier cedex 5, France (P.C.);Institut de Recherche pour le Développement, Laboratoire des Symbioses Tropicales et Méditerranéennes, Unité Mixte de Recherche Institut de Recherche pour le Développement/SupAgro/Institut National de la Recherche Agronomique/Université de Montpellier/Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement, Campus International de Baillarguet, 34398 Montpellier cedex 5, France (D.G., F.C., L.M., D.P., J.F., C.C., P.N., F.G., J.-F.A., E.G.);Institute for Integrative Biology of the Cell, Unité Mixte de Recherche 9198, Centre National de la Recherche Scientifique/Université Paris-Sud/Commissariat à l'Energie Atomique, 91198 Gif-sur-Yvette, France (I.G., O.P., Q.B., P.M.);Commissariat à l'Energie Atomique, Direction des Sciences du Vivant, Institut de Génomique, Génoscope, 91000 Evry, France (C.D.S., J.P., P.W.); andLaboratoire de Protéomique Fonctionnelle, Institut National de la Recherche Agronomique, Unité de Recherche 1199, 34060 Montpellier, France (V.R., S.H.).
Peter MergaertUniversité de Montpellier, F-34095 Montpellier cedex 5, France (P.C.);Institut de Recherche pour le Développement, Laboratoire des Symbioses Tropicales et Méditerranéennes, Unité Mixte de Recherche Institut de Recherche pour le Développement/SupAgro/Institut National de la Recherche Agronomique/Université de Montpellier/Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement, Campus International de Baillarguet, 34398 Montpellier cedex 5, France (D.G., F.C., L.M., D.P., J.F., C.C., P.N., F.G., J.-F.A., E.G.);Institute for Integrative Biology of the Cell, Unité Mixte de Recherche 9198, Centre National de la Recherche Scientifique/Université Paris-Sud/Commissariat à l'Energie Atomique, 91198 Gif-sur-Yvette, France (I.G., O.P., Q.B., P.M.);Commissariat à l'Energie Atomique, Direction des Sciences du Vivant, Institut de Génomique, Génoscope, 91000 Evry, France (C.D.S., J.P., P.W.); andLaboratoire de Protéomique Fonctionnelle, Institut National de la Recherche Agronomique, Unité de Recherche 1199, 34060 Montpellier, France (V.R., S.H.).ORCID http://orcid.org/0000-0002-5919-7317
Eric GiraudUniversité de Montpellier, F-34095 Montpellier cedex 5, France (P.C.);Institut de Recherche pour le Développement, Laboratoire des Symbioses Tropicales et Méditerranéennes, Unité Mixte de Recherche Institut de Recherche pour le Développement/SupAgro/Institut National de la Recherche Agronomique/Université de Montpellier/Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement, Campus International de Baillarguet, 34398 Montpellier cedex 5, France (D.G., F.C., L.M., D.P., J.F., C.C., P.N., F.G., J.-F.A., E.G.);Institute for Integrative Biology of the Cell, Unité Mixte de Recherche 9198, Centre National de la Recherche Scientifique/Université Paris-Sud/Commissariat à l'Energie Atomique, 91198 Gif-sur-Yvette, France (I.G., O.P., Q.B., P.M.);Commissariat à l'Energie Atomique, Direction des Sciences du Vivant, Institut de Génomique, Génoscope, 91000 Evry, France (C.D.S., J.P., P.W.); andLaboratoire de Protéomique Fonctionnelle, Institut National de la Recherche Agronomique, Unité de Recherche 1199, 34060 Montpellier, France (V.R., S.H.) eric.giraud@ird.fr.ORCID http://orcid.org/0000-0002-4190-1732
Université Paris-Sud · FRUniversité de Montpellier · FR

Funding

No grant is acknowledged in the PubMed record.

6 · The paper itself

Abstract

Nutritional symbiotic interactions require the housing of large numbers of microbial symbionts, which produce essential compounds for the growth of the host. In the legume-rhizobium nitrogen-fixing symbiosis, thousands of rhizobium microsymbionts, called bacteroids, are confined intracellularly within highly specialized symbiotic host cells. In Inverted Repeat-Lacking Clade (IRLC) legumes such as Medicago spp., the bacteroids are kept under control by an arsenal of nodule-specific cysteine-rich (NCR) peptides, which induce the bacteria in an irreversible, strongly elongated, and polyploid state. Here, we show that in Aeschynomene spp. legumes belonging to the more ancient Dalbergioid lineage, bacteroids are elongated or spherical depending on the Aeschynomene spp. and that these bacteroids are terminally differentiated and polyploid, similar to bacteroids in IRLC legumes. Transcriptome, in situ hybridization, and proteome analyses demonstrated that the symbiotic cells in the Aeschynomene spp. nodules produce a large diversity of NCR-like peptides, which are transported to the bacteroids. Blocking NCR transport by RNA interference-mediated inactivation of the secretory pathway inhibits bacteroid differentiation. Together, our results support the view that bacteroid differentiation in the Dalbergioid clade, which likely evolved independently from the bacteroid differentiation in the IRLC clade, is based on very similar mechanisms used by IRLC legumes.

Indexed as

Biological EvolutionAmino Acid SequenceBradyrhizobiumCysteineFabaceaeGene Expression Regulation, PlantMolecular Sequence DataPeptidesPlant ProteinsRoot Nodules, PlantSymbiosisCysteinePeptidesPlant Proteins

Identifiers

PMID26286718
PMCPMC4587450
OpenAlexW2176846339

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